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临床应用
食管鳞癌术后病理淋巴结阳性患者的预后及其术后化疗的作用
中华肿瘤杂志, 2017,39(08): 628-633. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0253-3766.2017.08.013
摘要
目的

分析食管鳞癌(ESCC)术后病理淋巴结阳性(pN阳性)患者的预后及其术后化疗的作用。

方法

收集2008年至2011年行胸腹两野食管癌根治术、术后pN阳性、生存时间≥3个月的胸段ESCC患者329例。其中男246例,女83例,中位年龄61岁。原发肿瘤位于胸上、中、下段分别为23、226和80例。单纯手术114例,术后化疗215例。分析影响胸段ESCC术后pN阳性患者生存的因素,以及术后化疗对患者生存的影响。

结果

329例胸段ESCC术后pN阳性患者的1、3、5年生存率和1、3、5年无进展生存率分别为74.5%、31.7%、24.5%和55.1%、27.8%、24.2%,中位生存时间和中位无进展生存时间分别为22和15个月。多因素分析显示,原发肿瘤位置、TNM分期和术后化疗是影响患者总生存的独立因素(均P<0.05),原发肿瘤位置和TNM分期是影响患者无进展生存的独立因素(均P<0.05)。亚组分析显示,术后化疗主要提高男性、年龄≤60岁、肿瘤长度<6 cm、中高分化、pT3期、pN2期和ⅢB期ESCC患者的生存时间(均P<0.05)。

结论

ESCC术后pN阳性患者的预后不佳,TNM分期和原发肿瘤位置是影响其生存的主要因素,术后辅助化疗能提高部分患者的生存时间。

引用本文: 齐战, 王玉祥, 杨琼, 等.  食管鳞癌术后病理淋巴结阳性患者的预后及其术后化疗的作用 [J]. 中华肿瘤杂志,2017,39( 8 ): 628-633. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0253-3766.2017.08.013
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我国是世界食管癌高发区,且90%以上为食管鳞癌(esophageal squamous cell carcinoma, ESCC)[1]。ESCC术后复发和(或)转移的发生率很高,但术后辅助治疗的价值目前仍有争议。有研究显示,术后辅助放疗能提高ESCC根治术后淋巴结阳性患者的生存率[2,3,4,5],但术后辅助化疗能否延长其长期生存,目前仍有较多争议[5,6,7,8,9,10,11,12,13]。本研究中,我们回顾性分析329例行根治性切除术的胸段ESCC患者临床资料,探讨影响其术后生存的因素,以及术后化疗的价值。

资料与方法
1.临床资料:

入组标准:行胸腹两野食管癌根治术的胸段ESCC患者;术前均未行放化疗;术后未行放疗或放化疗;术后生存时间≥3个月;术后病理淋巴结阳性(pN阳性);随访资料完整者。本研究共纳入胸段ESCC术后pN阳性患者329例,其中男性246例,女83例,中位年龄61岁。原发肿瘤位于胸上段23例,胸中段226例,胸下段80例。食管肿瘤长度为2.5~9 cm,中位长度为5 cm。采用左侧入路293例,右侧入路36例。吻合口位于颈部24例,弓上255例,弓下50例。术中肿瘤与周围组织无粘连88例,轻度粘连110例,重度粘连131例。术中清扫淋巴结1~34枚,中位10枚。按照2009年美国癌症联合委员会(American Joint Committee on Cancer,AJCC)食管癌术后病理分期标准,T2期40例,T3期267例,T4期22例;N1期219例,N2期99例,N3期11例;ⅡB期33例,ⅢA期180例,ⅢB期83例,ⅢC期33例。单纯手术114例,术后辅助化疗215例。

2.术后化疗:

术后2~4周开始化疗,主要是以铂类为基础的两药联合方案,主要方案有顺铂+氟尿嘧啶或替加氟方案和顺铂+紫杉醇或多西紫杉醇方案。化疗药物常用剂量:顺铂20~40 mg/d,连用3~5 d;氟尿嘧啶750 mg/d,连用4~5 d;替加氟0.8~1 g/d,连用4~5 d;紫杉醇135~175 mg/m2,第1天;多西紫杉醇60~75 mg/m2,第1天。完成1、2、3、4、5、6个周期化疗者分别为41、32、32、53、27、23例,记录不详7例,中位化疗4个周期。

3.随访:

术后或辅助化疗后2年内每3个月复查1次,2~5年每半年复查1次,5年后每年复查1次。随访至2014年9月31日,随访率为100%。

4.统计学方法:

采用SPSS 22.0软件进行统计分析,计数资料的比较采用χ2检验,生存分析采用Kaplan-Meier法和Log rank检验,多因素分析采用Cox比例风险模型,检验水准α=0.05。

结 果
1.生存情况:

329例患者中,生存88例,死亡241例。其中死于肿瘤复发222例,非肿瘤死亡19例。随访期间,有239例患者出现肿瘤进展,其中局部区域复发175例,远处转移46例,局部复发合并远处转移18例。

2.影响ESCC术后pN阳性患者生存的因素:

329例ESCC术后pN阳性患者的1、3、5年生存率分别为74.5%、31.7%和24.5%,中位生存时间为22个月。单因素分析显示,原发肿瘤位置、术中粘连程度、淋巴结清扫数目、pT分期、pN分期、TNM分期和术后化疗与患者总生存有关(均P<0.05),而性别、年龄、食管肿瘤长度和病理分化程度与患者总生存无关(均P>0.05,表1)。多因素分析,原发肿瘤位置、TNM分期和术后化疗是影响患者总生存的独立因素(均P<0.05,

表1

影响pN阳性食管鳞癌患者生存的单因素分析

表1

影响pN阳性食管鳞癌患者生存的单因素分析

因素例数生存率(%)中位生存时间(月)P
3年5年
性别     
 24631.623.3210.156
 8331.828.425 
年龄(岁)     
 ≤6017534.226.4230.438
 >6015428.922.522 
原发肿瘤位置     
 胸上段2332.66.522 
 胸中段22626.921.5210.025
 胸下段8044.839.124 
食管肿瘤长度(cm)     
 <616034.226.9230.187
 ≥616929.322.321 
术中粘连程度     
 8839.428.726 
 轻度11035.326.7230.016
 重度13123.620.219 
淋巴结清扫数目(枚)     
 <1016328.621.6190.025
 ≥1016634.727.224 
病理分化程度     
 中高分化26432.324.6230.597
 低分化6529.123.821 
pT分期     
 pT2期4042.540.030 
 pT3期26731.623.3210.027
 pT4期2213.613.620 
因素例数生存率(%)中位生存时间(月)P
3年5年
pN分期     
 pN1期21938.231.125 
 pN2期9920.812.921<0.001
 pN3期110011 
TNM分期     
 ⅡB期3345.542.436 
 ⅢA期18037.630.024<0.001
 ⅢB期8322.412.621 
 ⅢC期330014 
术后化疗     
 11425.020.1190.045
 21535.226.823 
表2)。

表2

影响食管鳞癌术后pN阳性患者生存的多因素分析

表2

影响食管鳞癌术后pN阳性患者生存的多因素分析

因素βWaldRR95% CIP
性别     
   1.000  
 -0.2843.3940.7530.557~1.0180.065
年龄(岁)     
 ≤60  1.000  
 >600.0910.4551.0960.840~1.4280.500
原发肿瘤位置     
 胸上段0.5954.6181.8141.054~3.1220.032
 胸中段0.4085.9001.5041.082~2.0900.015
 胸下段  1.000  
食管肿瘤长度(cm)     
 <6  1.000  
 ≥60.1110.6711.1170.857~1.4550.413
术中粘连程度     
   1.000  
 轻度0.0580.1051.0600.744~1.5110.746
 重度0.2572.2221.2930.922~1.8110.136
淋巴结清扫数目(枚)     
 <10  1.000  
 ≥10-0.2673.6950.7650.583~1.0050.055
病理分化程度     
 中高分化  1.000  
 低分化-0.0720.1950.9310.677~1.2800.659
TNM分期     
 ⅡB期  1.000  
 ⅢA期0.2981.3091.3470.809~2.2430.252
 ⅢB期0.7868.0042.1961.273~3.7860.005
 ⅢC期0.9739.7642.6451.437~4.8680.002
术后化疗     
   1.000  
 -0.3555.9090.7010.527~0.9340.015
3.影响ESCC术后pN阳性患者无进展生存的因素:

329例ESCC术后pN阳性患者的1、3、5年无进展生存率分别为55.1%、27.8%和24.2%,中位无进展生存时间为15个月。单因素分析显示,原发肿瘤位置、术中粘连程度、TNM分期和术后化疗与患者无进展生存有关(P<0.05,表3),而性别、年龄、食管肿瘤长度、淋巴结清扫数目、病理分化程度与患者无进展生存无关(P>0.05)。多因素分析显示,原发肿瘤位置和TNM分期是影响患者无进展生存的独立因素(均P<0.05,

表3

影响食管鳞癌术后pN阳性患者无进展生存的单因素分析

表3

影响食管鳞癌术后pN阳性患者无进展生存的单因素分析

因素例数无进展生存率(%)中位无进展生存时间(月)P
3年5年
性别     
 24626.721.9140.402
 8330.930.916 
年龄(岁)     
 ≤6017525.824.4150.819
 >6015430.423.415 
原发肿瘤位置     
 胸上段2335.516.719 
 胸中段22635.516.7130.034
 胸下段8037.135.021 
食管肿瘤长度(cm)     
 <616031.126.3160.135
 ≥616924.722.514 
术中粘连程度     
 8831.528.118 
 轻度11031.625.5140.021
 重度13122.421.212 
淋巴结清扫数目(枚)     
 <1016327.622.2140.348
 ≥1016628.126.316 
病理分化程度     
 中高分化26428.825.7160.396
 低分化6523.818.813 
pT分期     
 pT2期4032.132.120 
 pT3期26728.724.2140.115
 pT4期2210.3014 
pN分期     
 pN1期21933.728.318 
 pN2期9917.717.712<0.001
 pN3期11005 
TNM分期     
 ⅡB期3336.136.120 
 ⅢA期18033.427.0180.001
 ⅢB期8320.420.412 
 ⅢC期336.909 
术后化疗     
 11423.319.9130.227
 21530.026.315 
表4)。

表4

影响食管鳞癌术后pN阳性患者无进展生存的多因素分析

表4

影响食管鳞癌术后pN阳性患者无进展生存的多因素分析

因素βWaldRR95% CIP
性别     
   1.000  
 -0.1320.7300.8760.648~1.1860.393
年龄(岁)     
 ≤60  1.000  
 >60-0.0170.0160.9830.754~1.2810.901
原发肿瘤位置     
 胸上段0.2971.0321.3460.759~2.3860.310
 胸中段0.3644.8971.4391.042~1.9860.027
 胸下段  1.000  
食管肿瘤长度(cm)     
 <6  1.000  
 ≥60.1050.5881.1110.849~1.4520.443
术中粘连程度     
   1.000  
 轻度0.1270.5041.1360.799~1.6140.478
 重度0.2972.9601.3460.959~1.8880.085
淋巴结清扫数目(枚)     
 <10  1.000  
 ≥10-0.1080.6070.8970.683~1.1780.436
病理分化程度     
 中高分化  1.000  
 低分化-0.1300.6470.8780.639~1.2050.421
TNM分期     
 ⅡB期  1.000  
 ⅢA期0.1760.5001.1930.732~1.9450.480
 ⅢB期0.5353.9501.7081.007~2.8950.047
 ⅢC期0.7716.4362.1611.192~3.9200.011
术后化疗     
   1.000  
 -0.2432.6640.7850.586~1.0500.103
4.术后化疗对ESCC术后pN阳性患者生存的影响:

329例ESCC术后pN阳性患者中,单纯手术114例,术后化疗215例,两组患者的临床病理特征见表5。术后化疗组患者年龄较轻、食管肿瘤长度较长、淋巴结清扫数目多、pT和TNM分期较晚(均P<0.05),而两组患者性别、原发肿瘤部位、术中粘连程度、pN分期和术后病理分化程度的差异均无统计学意义(均P>0.05)。亚组分析显示,术后化疗仅能提高男性、年龄≤60岁、肿瘤长度<6 cm、中高分化鳞癌、pT3期、pN2期和ⅢB期患者的生存时间(P<0.05),对术中轻度或重度粘连、淋巴结清扫数目<10枚患者有提高生存时间的趋势,但差异无统计学意义(P>0.05)。术后化疗仅能提高男性和ⅢB期患者的无进展生存时间(P<0.05),对年龄≤60岁、肿瘤长度<6 cm、术中轻度粘连和pN2期患者有提高无进展生存时间的趋势,但差异无统计学意义(P>0.05,表6)。

表5

单纯手术组和术后化疗组食管鳞癌术后pN阳性患者的临床病理特征(例)

表5

单纯手术组和术后化疗组食管鳞癌术后pN阳性患者的临床病理特征(例)

因素单纯手术组(n=114)术后化疗组(n=215)P
性别   
 821640.387
 3251 
年龄(岁)   
 ≤60501250.014
 >606490 
原发肿瘤位置   
 胸上段1013 
 胸中段761500.638
 胸下段2852 
食管肿瘤长度(cm)   
 <665950.027
 ≥649120 
pT分期   
 pT2期2317 
 pT3期831840.005
 pT4期814 
pN分期   
 pN1期84135 
 pN2期25740.056
 pN3期56 
TNM分期   
 ⅡB期1914 
 ⅢA期641160.003
 ⅢB期1865 
 ⅢC期1320 
淋巴结清扫数目(枚)   
 <1068950.008
 ≥1046120 
术中粘连程度   
 3058 
 轻度38720.987
 重度4685 
病理分化程度   
 中高分化961680.188
 低分化1847 
表6

单纯手术组和术后化疗组食管鳞癌术后pN阳性患者的生存情况

表6

单纯手术组和术后化疗组食管鳞癌术后pN阳性患者的生存情况

因素中位生存时间(月)P中位无进展生存时间(月)P
单纯手术组术后化疗组单纯手术组术后化疗组
性别      
 17230.00312170.015
 30240.50623130.201
年龄(岁)      
 ≤6015240.02012170.063
 >6022220.68216130.995
原发肿瘤位置      
 胸上段15260.79310190.927
 胸中段19220.10713140.277
 胸下段20360.21316230.507
食管肿瘤长度(cm)      
 <620260.01313200.079
 ≥619220.53216140.800
pT分期      
 pT2期27390.27216360.198
 pT3期18220.02112150.174
 pT4期17200.83612150.174
pN分期      
 pN1期23270.18616180.362
 pN2期13210.0045140.060
 pN3期6110.496540.970
TNM分期      
 ⅡB期27390.36316360.188
 ⅢA期22250.16816180.410
 ⅢB期11210.0014140.035
 ⅢC期14140.5221290.614
淋巴结清扫数目(枚)      
 <1018210.06313140.292
 ≥1024240.75216170.560
术中粘连程度      
 24210.70321180.536
 轻度18230.06512150.085
 重度14210.06911120.502
病理分化程度      
 中高分化18240.01613160.214
 低分化21200.73712140.604
讨 论

左胸入路、胸腹两野食管癌根治术是我国目前临床上经常采用的手术方式之一。本研究中,329例ESCC术后pN阳性患者的3、5年生存率和无进展生存率分别为31.7%、24.5%和27.8%、24.2%,中位生存时间分别为22和15个月,提示ESCC术后pN阳性患者预后不佳,术后辅助治疗十分重要。

本研究中,TNM分期是影响ESCC术后pN阳性患者总生存和无进展生存的独立因素,TNM分期越晚,患者预后越差,与相关研究结果[14,15,16]基本一致。本研究中,原发肿瘤位置也是影响患者总生存和无进展生存的独立因素,胸下段患者的预后明显好于胸中、上段患者。陈龙奇等[17]研究显示,肿瘤位置是影响食管癌患者术后生存的独立因素(P=0.01)。许茜等[18]研究显示,胸下段食管癌患者预后最好,而胸上段食管癌患者预后最差,与本研究结果基本一致。这可能与我院主要采用左胸入路、胸腹两野的手术方式有关,术中上纵隔淋巴结清扫多不充分,本组中锁骨上区淋巴结均未清扫,可能需要通过术后辅助治疗进行弥补。

目前,ESCC术后辅助化疗的价值仍有争议。Ando等[6]研究显示,在局部晚期ESCC术后pN阳性患者中,单纯手术和术后化疗患者的5年生存率分别为35.5%和43.7%(P=0.15)。Ando等[7]的另一项研究显示,对ESCC术后pN阳性患者进行2个周期化疗,仅提高了5年无病生存率,而不能提高总生存率,与Lee等[8]的研究结果相似。Qin等[9]的回顾性研究中,ESCC术后pN阳性患者采用含紫杉类联合方案化疗,仅增加患者的5年无病生存率,总生存率有增加趋势。Zhang等[10]的Meta分析提示,胸段ESCC术后辅助化疗仅提高Ⅲ~Ⅳ期患者的3年无病生存率和术后pN阳性患者的5年无病生存率,但不提高总生存率。

近年来的研究显示,术后辅助化疗可使ESCC患者的总生存获益。Hashiguchi等[11]研究显示,对Ⅱ~Ⅲ(无T4)期ESCC术后患者,术后化疗能使pN2期患者的5年无病生存率和5年总生存率从29.6%和28.8%分别提高到54.2%和61.4%。Heroor等[12]研究显示,ESCC术后阳性淋巴结数目≥8枚患者在经过2个周期的顺铂+长春新碱方案化疗后,可提高患者的生存率。Zhang等[13]研究显示,术后化疗能提高有颈部或腹腔淋巴结转移食管癌患者的术后生存率。Lyu等[19]研究显示,ⅡB~ⅢC期胸段ESCC患者术后采用紫杉类联合方案化疗,其5年生存率从32.4%提高到54.8%(P<0.05),3年无病生存率从39.7%提高到54.1%(P<0.05)。Duan等[20]报道,对Ⅰ~Ⅲ期ESCC患者进行术后化疗,可使其5年生存率从36.1%提高到50.5%(P=0.013)。邵国光等[21]研究显示,术后辅助化疗能明显改善ESCC术后pN阳性患者的无病生存率和生存率。本研究结果显示,术后化疗能提高胸段ESCC术后pN阳性患者的5年生存率,但不能明显提高无进展生存率。由于本研究的化疗方案、剂量、完成周期数不同,未能对不同化疗方案的疗效进行比较。ESCC术后pN阳性患者辅助化疗有生存获益的可能,但需要前瞻性研究加以证实。

本研究显示,术后化疗主要提高男性、年龄≤60岁、肿瘤长度<6 cm、中高分化鳞癌、pT3期、pN2期和ⅢB期ESCC患者的生存率。刘静等[22]研究显示,术后FP方案化疗能明显提高肿瘤长度≤5 cm、高分化ESCC患者的生存率和男性、ⅢB期ESCC患者的无病生存率。Qin等[9]研究显示,术后化疗能提高N1期和肿瘤长度<4.5 cm的ESCC患者无病生存率,且生存率有增加趋势(P=0.05)。邵国光等[21]研究显示,术后辅助化疗能使T3N1M0期ESCC患者的中位无病生存时间从10.3个月提高到17.1个月,中位生存时间从12.8个月提高到19.8个月(P<0.05),与本研究结果相似。本研究中,术后化疗可提高男性、年龄≤60岁ESCC患者的中位生存时间,考虑与这些患者化疗耐受性相对较好有关,而女性、年龄偏大患者的化疗耐受性较差。总之,术后化疗有可能提高部分ESCC术后pN阳性患者的生存率。

本研究存在以下不足之处:首先,本研究为回顾性研究,入组患者的选择存在偏移,术后化疗患者多为体质和经济条件相对较好者;其次,本研究的化疗方案不统一,化疗剂量和强度也不一致,多数患者不能完成≥4个周期的化疗;第三,本研究的化疗相关毒副反应记录不全,多数患者耐受性不佳,不能按计划完成辅助化疗。另外,ESCC术后pN阳性患者的肿瘤进展主要为局部区域复发,而术后辅助化疗并不能明显降低其局部区域复发,但有降低远处转移的趋势,这可能是术后化疗不能提高患者无进展生存率的主要原因之一。

总之,ESCC术后pN阳性患者的预后不佳,TNM分期和原发肿瘤位置是影响其预后的主要因素,术后化疗能提高部分患者的生存时间,但有待前瞻性研究进一步证实。

利益冲突

利益冲突 无

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