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临床研究
肝脏原发性神经内分泌肿瘤的CT和磁共振成像表现
中华肿瘤杂志, 2017,39(08): 600-606. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0253-3766.2017.08.008
摘要
目的

分析肝脏原发性神经内分泌肿瘤(PHNEN)的CT和磁共振成像(MRI)表现特征。

方法

回顾性分析经病理证实的10例PHNEN患者的CT及MRI资料,并与病理结果进行对照分析,按照2010年WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤的分类分级方法进行分类,并与传统分类方法进行比较。

结果

10例PHNEN患者中,神经内分泌瘤6例,均为G2级,其中类癌5例,不典型类癌1例;神经内分泌癌4例,均为G3级,其中不典型类癌1例,小细胞癌3例。按照传统分类方法,5例类癌患者中,单发2例,主结节伴卫星灶2例,弥漫性病变1例;囊实性4例,实性1例。有4例类癌患者的CT平扫均呈低密度,实性部分动脉期中度到明显强化,其中3例门脉期及延迟期持续强化;1例门脉期廓清,延迟期呈低密度。有1例类癌患者的MRI T1WI呈低信号,T2WI呈高信号,其内可见囊性变,DWI呈晕环样高信号。增强扫描显示,实性部分动脉期明显强化,门脉期持续强化,但有廓清,延迟期呈等或稍低信号。2例不典型类癌均为囊实性,表现为主结节伴卫星灶。2例不典型类癌患者的CT平扫均呈低密度,增强扫描显示动脉期轻至中度强化,其中1例门脉期及延迟期廓清,门脉瘤栓形成;1例门脉期持续增强,延迟期呈低密度,卫星灶未见明显强化。3例小细胞癌患者中,单发囊实性1例,实性1例,主结节伴卫星灶1例(呈囊实性)。2例小细胞癌患者的CT平扫均呈低密度。1例小细胞癌患者的MRI T1WI呈低信号,T2WI呈高信号,内见囊性变,DWI呈晕环样高信号。增强扫描显示,实性部分动脉期轻度或中度强化,门脉期持续强化,延迟期呈低密度或低信号。

结论

PHNEN的CT和MRI影像表现具有一定的特征,在诊断和鉴别诊断中有一定价值。

引用本文: 李家开, 王敏, 袁静, 等.  肝脏原发性神经内分泌肿瘤的CT和磁共振成像表现 [J]. 中华肿瘤杂志,2017,39( 8 ): 600-606. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0253-3766.2017.08.008
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原发性神经内分泌肿瘤以胃肠道、胰腺、肺等较为多见,肝脏是最常见的转移部位。肝脏原发性神经内分泌肿瘤(primary hepatic neuroendocrine neoplasm, PHNEN)极其少见[1,2],国内外文献报道较少,且多为个案报道,临床误诊率极高[3]。本研究中,我们回顾性分析10例PHNEN患者的影像学表现,并与病理结果进行对照分析,以提高其影像学诊断水平。

资料与方法
1.临床资料:

回顾性分析解放军总医院2009—2014年间收治的、经手术或穿刺活检病理证实的10例PHNEN患者临床资料。其中男6例,女4例;年龄32~60岁,平均年龄46岁。所有患者在手术前后检查中均未发现肝外原发病灶。临床表现为上腹部胀满不适4例,有6例患者无任何不适,仅体检发现肝脏占位。10例PHNEN患者中,有乙肝病史1例,CA199升高2例。所有患者甲胎蛋白(α-fetoprotein, AFP)均在正常范围内。

2.CT检查:

全组有8例患者行CT检查,其中3例患者采用GE Optima CT 660扫描,3例患者采用Siemens Somatom Sensation 64扫描,2例患者采用Siemens Somatom Definition扫描。全肝范围平扫后,采用高压注射器注入300 mg I/ml碘海醇1.5 ml/kg,速率3.0~3.5 ml/s。给药后25~30 s行动脉期扫描,55~60 s行门脉期扫描,120~150 s行延迟期扫描。扫描层厚5 mm。

3.磁共振成像(magnetic resonance imaging,MRI)检查:

全组有2例患者行MRI检查,其中1例患者采用GE3.0T Signa HDxt扫描仪,1例患者采用GE 3.0 Discovery 750扫描仪,均采用体部线圈。全肝范围行呼吸触发脂肪抑制快速自选回波(fast spin echo, FSE)T2加权像(T2 weighted image,T2WI)、化学位移正反相位成像、扩散加权成像(diffusion weighted imaging,DWI)、3D容积加速肝脏采集序列(liver acquisition with volume acceleration, LAVA)预扫后,采用高压注射器注入钆喷替酸葡甲胺0.1 mmol/kg,然后行3D LAVA动态增强扫描。在给药后15 s行动脉期扫描,门脉期重复扫描2次,6 min行延迟扫描。扫描层厚6 mm。

4.病理检查:

手术切除标本或穿刺组织经固定、包埋、切片,常规HE染色,在低倍(×100)和高倍(×400)光镜下观察,然后行免疫组化检查。

5.图像分析:

CT和MRI影像由2位主治医师独立阅片,主要评价病灶位置、数目、大小、边界、密度或信号特征、强化方式以及有无邻近及远处器官或淋巴结的转移;然后共同复审,意见不统一时,通过讨论达成共识。病理学图片由2位主治医师分别阅片,意见不一致时共同讨论,经协商未达共识者,则不纳入本研究。

6.病理分类:

目前尚无统一的PHNEN分类方法,根据惯例分为类癌、不典型类癌、小细胞癌和大细胞癌4种类型。2010年WHO对消化系统胃肠胰神经内分泌肿瘤进行重新分类,分为神经内分泌瘤、神经内分泌癌和混合型腺神经内分泌癌,并根据每10个高倍视野内核分裂象和Ki-67,将胃肠胰神经内分泌肿瘤分为G1级、G2级和G3级。G1级为低度恶性,G2级为中度恶性,G3级为高度恶性。本研究按照2010年WHO分类分级方法对PHNEN进行分类,并与传统分类方法比较。

结 果
一、病理表现

10例PHNEN患者中,手术切除6例,其中1例术前行超声引导穿刺活检;肝移植1例;有3例患者仅行超声引导下穿刺活检。

1.类癌:

5例。肿瘤细胞呈圆形,大小一致,呈巢状分布,富于血窦。高倍镜下,肿瘤细胞质丰富,淡染,核染色质细腻,核分裂象罕见。按照2010年WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤的分类分级方法,5例类癌均为神经内分泌瘤,分级均为G2级。免疫组化显示,突触素(synaptophysin,Syn)阳性4例,嗜铬粒素A(chromogranin A, CgA)阳性2例(图1)。

图1
类癌的镜下表现 A:肿瘤细胞呈圆形,大小一致,呈巢分布,富于血窦(箭头示)  HE染色 ×100; B:肿瘤细胞质丰富,淡染,核染色质细腻,核分裂象罕见 HE染色 ×400; C: Syn阳性 免疫组化染色 ×100
图1
类癌的镜下表现 A:肿瘤细胞呈圆形,大小一致,呈巢分布,富于血窦(箭头示)  HE染色 ×100; B:肿瘤细胞质丰富,淡染,核染色质细腻,核分裂象罕见 HE染色 ×400; C: Syn阳性 免疫组化染色 ×100
2.不典型类癌:

2例。肿瘤细胞呈梭形或短梭形,巢状分布,富于血窦。高倍镜下,肿瘤细胞质略丰富,核质比高于类癌,核染色质粗糙,可见核分裂象。按照2010年WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤的分类分级方法,神经内分泌瘤1例(G2级),神经内分泌癌1例(G3级)。免疫组化显示,Syn阳性2例,CgA阳性1例(图2)。

图2
不典型类癌的镜下表现 A:肿瘤细胞呈梭形或短梭形,巢状分布,富于血窦(箭头示) HE染色 ×100; B:肿瘤细胞质略丰富,核质比较类癌增高,核染色质粗糙,可见核分裂象(箭头示) HE染色 ×400; C: Syn阳性 免疫组化染色 ×100
图2
不典型类癌的镜下表现 A:肿瘤细胞呈梭形或短梭形,巢状分布,富于血窦(箭头示) HE染色 ×100; B:肿瘤细胞质略丰富,核质比较类癌增高,核染色质粗糙,可见核分裂象(箭头示) HE染色 ×400; C: Syn阳性 免疫组化染色 ×100
3.小细胞癌:

3例。肿瘤细胞呈短梭形或卵圆形,巢状分布,富于血窦,可见片状坏死。高倍镜下,肿瘤细胞质较少,核质比增高,核异型性明显,核染色质粗糙,核分裂象多见。按照2010年WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤的分类分级方法,3例均为神经内分泌癌,G3级。免疫组化显示,Syn阳性3例,CgA阳性1例,神经元特异性烯醇化酶(neuro specific enolase, NSE)阳性1例(图3)。

图3
小细胞癌的镜下表现 A:肿瘤细胞呈短梭形或卵圆形,巢状分布,富于血窦(白箭头示),可见片状坏死(黑箭头示)  HE染色 ×100; B:肿瘤细胞质较少,核质比增高,核异型性明显,核染色质粗糙,核分裂象多见(箭头示)  HE染色 ×400; C: Syn阳性 免疫组化染色 ×100
图3
小细胞癌的镜下表现 A:肿瘤细胞呈短梭形或卵圆形,巢状分布,富于血窦(白箭头示),可见片状坏死(黑箭头示)  HE染色 ×100; B:肿瘤细胞质较少,核质比增高,核异型性明显,核染色质粗糙,核分裂象多见(箭头示)  HE染色 ×400; C: Syn阳性 免疫组化染色 ×100
二、影像学表现

CT和MRI检查显示,肿瘤位于肝左叶2例,肝右叶2例,肝尾状叶1例,肝左右叶均受累5例。肿瘤单发4例,多发6例,其中主结节伴卫星灶5例,弥漫性1例。囊实性8例,实性2例。肿瘤大小为0.5 cm×0.5 cm~17.2 cm×8.3 cm。

按照2010年WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤的分类分级方法,本组10例PHNEN患者中,神经内分泌瘤(G2级)6例,神经内分泌癌(G3级)4例。影像表现多数为囊实性不均匀密度和不均匀信号,主病灶伴周围卫星子灶多见;增强扫描显示,实性部分动脉期达强化峰值,中度以上强化,门脉期和延迟扫描持续强化,但强化幅度减低。有1例神经内分泌瘤(G2级)患者发现胸9椎体转移,1例神经内分泌癌(G3级)患者发现小网膜囊淋巴结转移。

按照传统分类方法,不同类型PHNEN的影像表现如下。

1.类癌:

5例。单发2例,主结节伴卫星灶2例,弥漫性病变1例。囊实性4例,实性1例。4例CT平扫均呈低密度,实性部分动脉期中度到明显强化,其中3例门脉期及延迟期持续强化;1例门脉期廓清,延迟期呈低密度。1例MRI T1WI呈低信号,反相位图像未见明显信号减低,T2WI呈高信号,其内见囊性变,DWI呈晕环样高信号。增强扫描显示,实性部分动脉期明显强化,门脉期持续强化,但有廓清,延迟期呈等或稍低信号(图4)。

图4
类癌的影像学表现 A、B: T2WI和T1WI显示,肝右叶可见2处病变,相互融合,大者8.3 cm×8.4 cm,边界清,呈长T1长T2改变,其内见更长T2信号改变;C: DWI显示,病变呈晕环样高信号;D:增强扫描动脉期显示,实性成分及囊性内分隔明显强化(箭头示); E:增强扫描门脉期显示,实性成分及分隔持续强化,强化程度稍减低;F:增强扫描延迟期显示,实性部分对比剂廓清呈略低信号
图4
类癌的影像学表现 A、B: T2WI和T1WI显示,肝右叶可见2处病变,相互融合,大者8.3 cm×8.4 cm,边界清,呈长T1长T2改变,其内见更长T2信号改变;C: DWI显示,病变呈晕环样高信号;D:增强扫描动脉期显示,实性成分及囊性内分隔明显强化(箭头示); E:增强扫描门脉期显示,实性成分及分隔持续强化,强化程度稍减低;F:增强扫描延迟期显示,实性部分对比剂廓清呈略低信号
2.不典型类癌:

2例。囊实性,表现为主结节伴卫星灶。2例CT平扫均呈低密度,增强扫描显示,动脉期轻至中度强化。其中1例门脉期及延迟期廓清,门脉瘤栓形成(图5);1例门脉期持续增强,延迟期呈低密度,卫星灶未见明显强化。

图5
不典型类癌的影像学表现 A: CT平扫显示,肝左叶可见17.2 cm×8.3 cm的低密度肿块,边界不清,其内密度不均;B:增强扫描动脉期显示,病变轻度不均质强化,其内见更低密度区;C:增强扫描门脉期显示,对比剂退出,病变呈低密度,门脉左右支内见瘤栓形成(箭头示)
图5
不典型类癌的影像学表现 A: CT平扫显示,肝左叶可见17.2 cm×8.3 cm的低密度肿块,边界不清,其内密度不均;B:增强扫描动脉期显示,病变轻度不均质强化,其内见更低密度区;C:增强扫描门脉期显示,对比剂退出,病变呈低密度,门脉左右支内见瘤栓形成(箭头示)
3.小细胞癌:

3例。单发囊实性1例,实性1例,主结节伴卫星灶1例,呈囊实性。2例CT平扫均呈低密度,1例MRI T1WI呈低信号,反相位图像未见明显信号减低,T2WI呈高信号,内见囊性变,DWI呈晕环样高信号。增强扫描显示,实性部分动脉期轻度或中度强化,门脉期持续强化,延迟期呈低密度或低信号(图6)。1例小网膜囊内淋巴结肿大。

图6
小细胞癌的影像学表现 A: T2WI显示,肝左内叶可见5.6 cm×7.8 cm的囊实性病变,边界清,呈长T2改变(箭头示),其内可见更长T2信号改变;B: T1WI显示,病变呈长T1低信号;C: DWI显示,病变呈晕环样高信号;D:增强扫描动脉期显示,实性成分轻度强化;E:增强扫描门脉期显示,病变实性成分持续强化;F:增强扫描延迟期显示,病变强化幅度减低,呈略低信号。肝右后叶可见卫星灶,表现同主病灶相似
图6
小细胞癌的影像学表现 A: T2WI显示,肝左内叶可见5.6 cm×7.8 cm的囊实性病变,边界清,呈长T2改变(箭头示),其内可见更长T2信号改变;B: T1WI显示,病变呈长T1低信号;C: DWI显示,病变呈晕环样高信号;D:增强扫描动脉期显示,实性成分轻度强化;E:增强扫描门脉期显示,病变实性成分持续强化;F:增强扫描延迟期显示,病变强化幅度减低,呈略低信号。肝右后叶可见卫星灶,表现同主病灶相似
讨 论
1.临床病理特点:

神经内分泌肿瘤是指起源于弥散神经内分泌系统的肿瘤,通常被认为是一类罕见的疾病,但近30年来,随着诊断技术的进步,神经内分泌肿瘤的发病率和患病率均有显著上升,多数研究者已不认为其是一种罕见病[4,5]

相对于其他部位的神经内分泌肿瘤而言,PHNEN较为罕见,一般认为起源于肝内毛细胆管的神经内分泌细胞或肝内异位的胰腺或肾上腺组织[1]。本组PHNEN患者中,男性多于女性,病变多发多见,与文献报道的女性好发、单发多见不同,但病变囊实性多于实性,单发者右叶多于左叶,与文献报道[6]一致。患者多因腹痛、腹胀就诊,或者仅于体检时发现,多无类癌综合征表现。患者多无肝炎病史,多无肝硬化背景,肿瘤标志物AFP、癌胚抗原(carcinoembryonic antigen, CEA)、CA199等多正常。本组仅1例患者有乙肝病史,2例患者CA199升高,其他均与文献报道一致。另外,患者常有血清CgA和NSE等神经内分泌瘤特征性标志物的升高[1]

2010年,WHO将胃肠胰神经内分泌肿瘤分为神经内分泌瘤、神经内分泌癌和混合型腺神经内分泌癌,并按核分裂象和Ki-67等进一步分为G1级、G2级和G3级[1,7]。因为PHNEN极为罕见,目前尚无统一认可的分类方法。参照WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤的分类方法,本组患者中,神经内分泌瘤(G2级)6例,神经内分泌癌(G3级)4例。沿用学术界惯用的分类方法[2],本组患者可分为类癌5例,不典型类癌2例,小细胞癌3例。两种分类方法比较,5例类癌均为神经内分泌瘤(G2级),3例小细胞癌均为神经内分泌癌(G3级),2例不典型类癌分别为神经内分泌瘤(G2级)和神经内分泌癌(G3级)各1例。PHNEN肿瘤细胞较小,核质比例大,核深染,核分裂象多见,Ki-67明显升高,肿瘤细胞排列呈梁柱状、实体巢团状或腺管状,间质血管丰富。免疫组化染色显示,CgA、Syn、NSE多呈阳性。电镜下观察,病灶内可见神经内分泌颗粒。

2.CT和MRI影像表现:

目前,国内外对PHNEN的报道较少,且多为个案报道,常见影像表现有[1,2,8,9,10,11,12]:(1)单发囊实性肿块,动脉期轻度至中度强化,门脉期及延迟期持续强化,中心坏死区无强化,此种类型最多见。(2)多发、大小不等的囊实性病变,增强后实性成分持续强化。(3)主病灶伴多发子灶,轻中度强化。后两种较少见。Wang等[13]根据2010年WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤分级,分析了不同级别的PHNEN影像表现,认为G1级肿瘤单发,动脉期迅速强化;G2级肿瘤可单发或多发,伴坏死,环形强化;G3级肿瘤多发,内部坏死、出血。

本组患者中,按2010年WHO胃肠胰神经内分泌肿瘤的分类分级方法,无G1级患者,G2级6例,G3级4例。两种类型的影像表现无明显不同,较常见的表现为:多发常见,囊实性多于实性;病灶分布以主病灶伴周围多发子灶为主,主病灶常较大,密度和信号不均匀;实性成分DWI明显高信号,增强扫描显示,动脉期中度以上强化,且达到强化峰值;门脉期和延迟扫描显示,多数持续强化,但强化幅度减低。远处转移少见,本组有1例患者胸椎骨转移,1例患者小网膜囊淋巴结转移。按传统分类,总结本组PHNEN的主要影像学表现:(1)本组类癌单发2例,多发3例,与文献报道单发多见[6,8]不一致。这可能与本组病例少有关,有待大量病理验证。病灶常为囊实性,可为主结节伴卫星灶或弥漫性病变。主结节实性成分动脉期明显强化,门脉期持续强化,但强化程度有所减低,延迟期呈低密度或低信号,卫星灶强化方式可同主灶或未见明显强化。弥漫性病变的实性部分动脉期呈环形结节样强化,门脉期廓清,延迟期呈低密度或低信号。单纯实性病变少见,本组有1例单发实性者,因动脉期轻度强化,门脉期及延迟期持续强化而误诊为胆管细胞癌。(2)本组不典型类癌2例,均为多发囊实性,主结节伴卫星灶,动脉期轻至中度强化。其中1例门脉期廓清,并伴门脉瘤栓形成,强化特点类似肝癌,因出现门脉瘤栓而误诊为肝癌;另1例门脉期持续增强,延迟期呈低密度,卫星灶未见明显强化。(3)本组小细胞癌3例,其中单发囊实性1例,实性1例,主结节伴卫星灶呈囊实性1例。2例CT平扫呈低密度,1例MRI T1WI呈低信号,与正相位图像比较,反相位未见明显信号减低,T2WI呈高信号,内见囊性变,DWI呈晕环样高信号。增强扫描显示,实性部分动脉期轻度或中度强化,门脉期持续强化,延迟期呈低密度或低信号。(4)PHNEN血供丰富,类癌多呈中度至明显强化,不典型类癌和小细胞癌多呈轻至中度强化。由于常有出血坏死,病变多呈囊实性,所有患者囊性成分均未见强化。(5)本组患者多无远处及邻近器官、淋巴结的转移,仅有1例患者PET-CT示第9胸椎及其右侧椎弓骨转移,1例患者小网膜囊内见肿大淋巴结。赵婧等[7]研究显示,在35例PHNEN患者临床病理分类及预后分析研究中,仅发现1例患者出现肺转移。另外,偶见转移到区域淋巴结和骨骼的个案报道[9,14]。本组患者中,除1例患者出现门脉瘤栓外,均无血管及胆管受侵改变。PHNEN对肝内脉管结构的侵袭及远处转移均不常见,可能与肿瘤生物学行为有关,一般肿瘤细胞生长相对缓慢,侵袭性小。PHNEN伴有门脉瘤栓形成,极为罕见。在一组29例PHNEN患者的CT和MRI影像表现分析中,仅发现1例患者存在门脉瘤栓[13]。本组1例患者因肝左叶弥漫病变并门脉瘤栓行肝移植治疗,术后病理证实为PHNEN(不典型类癌)。该患者有乙肝、肝硬化病史3年,AFP正常,其CT表现不具有原发性肝癌的典型影像学表现,病理诊断PHNEN,提示PHNEN的复杂性,有待深入研究。(6)PHNEN多为囊实性肿块,实性部分动脉期明显强化,门脉期及延迟期持续强化,但各病理亚型间的影像表现有交叉。

3.诊断及鉴别诊断:

PHNEN的诊断必须满足2个条件,病理学证实为神经内分泌肿瘤和无肝外原发病灶[1]。因此,全面仔细的术中探查及术后长期随访对于发现肝外原发病灶是非常必要的。

PHNEN单发病灶需要与原发性肝癌、胆管细胞癌、胆管囊腺瘤(癌)等鉴别。原发性肝癌患者多有乙肝病史和血AFP升高,影像学上多有肝硬化背景,动脉期病变明显强化,门脉期及延迟期对比剂廓清,可有假包膜、门脉瘤栓和血管受侵。而PHNEN往往无乙肝病史,肿瘤标志物水平不高,其病变较大时对周围血管及胆管有压迫推移改变,往往无门脉瘤栓。胆管细胞癌常出现门脉期及延迟期持续强化,但动脉期强化程度低于PHNEN,且多伴有胆管扩张。胆管囊腺瘤多为多房囊性病变,囊壁和分隔一般很薄,囊腺癌则有厚薄不均的壁或突入囊腔的结节,增强扫描囊壁和分隔有强化,有时不易与PHNEN鉴别。

PHNEN多发病灶需要与肝内转移性神经内分泌肿瘤、其他肝内转移瘤进行鉴别。如果患者出现特异的神经内分泌症状,常提示转移性,否则需结合临床加以鉴别。有研究显示,与肝转移性神经内分泌癌的影像表现比较,PHNEN的病灶较大、单发、分叶状或轮廓不规则、环形强化、信号不均匀和表观扩散系数值低等[15]。本研究显示,PHNEN常见的影像表现为单发、不规则的囊实性病灶,主病灶伴卫星灶,实性成分呈中度以上强化。其他肝内转移瘤多有肝外原发肿瘤病史及其他部位转移瘤,动脉期多无明显强化,门脉期及延迟期可出现环形强化。而PHNEN动脉期多明显强化,门脉期持续强化,但有廓清,延迟期进一步廓清。

4.治疗:

目前,手术治疗是PHNEN的一线治疗方法,在失去手术时机时可以采用介入、射频消融、靶向治疗和肝移植等方法[1]

总之,PHNEN极为少见,其影像表现有一定的共性,但不同病理类型间影像表现有一定的交叉,提高对其影像特点的认识将有助于PHNEN的诊断和鉴别诊断。

利益冲突

利益冲突 无

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关键词
主题词
肝肿瘤
肝脏原发性神经内分泌肿瘤
体层摄影术,X线计算机
磁共振成像