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临床研究
黏液性卵巢交界性肿瘤的临床病理特征及复发危险因素
中华肿瘤杂志, 2017,39(08): 589-594. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0253-3766.2017.08.006
摘要
目的

探讨黏液性卵巢交界性肿瘤(MBOT)的临床病理特征及复发危险因素。

方法

回顾性分析1999年至2006年间收治并随访达10年以上的66例MBOT患者的临床病理特征,结合相关文献进行重新分型,分析不同亚型MBOT患者的临床病理特征,包括年龄、术前血清肿瘤标志物、手术方式、病理特点、手术病理分期及复发情况,并对影响复发及生存的相关因素进行分析。

结果

66例MBOT患者的中位年龄为39岁。术前CA125升高者占33.3%(20/60),术前CA199升高者占51.7%(30/58),术中冰冻符合率为73.4%(47/64)。66例患者中,行保守性手术21例,广泛性手术45例。有57例患者行全面分期手术,其中Ⅰ期43例(75.4%)。66例MBOT患者中,胃肠型48例(72.7%),浆黏液型18例(27.3%)。全组中位随访时间为150个月,有8例(12.1%)患者出现复发,手术至初次复发的间隔时间为13~50个月,平均为26.4个月。胃肠型MBOT和浆黏液型MBOT的复发率分别为14.6%(7/48)和5.6%(1/18),差异无统计学意义(P>0.05)。MBOT伴腹膜假黏液瘤的患者均复发。Ⅰ期和Ⅲ期患者的复发率分别为9.3%(4/43)和33.3%(4/12),差异有统计学意义(P<0.05)。随诊期间,肿瘤相关死亡2例,全组患者的10年生存率为95.4%。生存分析显示,临床分期晚、伴腹膜假黏液瘤是影响MBOT患者预后的不良因素(均P<0.05)。虽然保守性手术患者的复发率高于广泛性手术患者(23.8%和6.7%,P=0.047),但并不影响患者生存(P>0.05)。

结论

MBOT患者的预后相对较好,其中胃肠型MBOT较浆黏液型MBOT多见,但胃肠型MBOT和浆黏液型MBOT患者的复发和生存无明显差别。伴腹膜假黏液瘤是MBOT复发的影响因素。保守性手术的MBOT患者易复发,但并不影响患者的生存。伴腹膜假黏液瘤、临床分期晚是影响MBOT患者预后的不良因素。

引用本文: 孙力, 宋艳, 李宁, 等.  黏液性卵巢交界性肿瘤的临床病理特征及复发危险因素 [J]. 中华肿瘤杂志,2017,39( 8 ): 589-594. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0253-3766.2017.08.006
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卵巢交界性肿瘤(borderline ovarian tumor,BOT)特指卵巢上皮性交界性肿瘤,其病理特点是上皮细胞有一定的恶性特征,但无破坏性的间质浸润,可伴有卵巢外病变,少数可复发,但患者的预后良好。在病理、临床及预后等方面,BOT与卵巢上皮性良性肿瘤和恶性肿瘤均不同。BOT以黏液性BOT(mucinous borderline ovarian tumor, MBOT)和浆液性BOT(serous borderline ovarian tumor, SBOT)最为常见,二者占全部BOT的90%以上。近期的研究表明,MBOT较SBOT更易出现浸润性复发,10年内MBOT发展为浸润癌的概率高达13%[1]。MBOT可能是卵巢黏液癌的癌前病变[2]。为进一步了解这一转化过程,我们将1999年1月至2006年12月间我院收治并随访达10年以上的66例MBOT患者,按2014年WHO女性生殖器官肿瘤分类标准进行重新分型,分析不同亚型患者的临床病理特征,现将结果报告如下。

资料与方法
1.研究对象:

1999年1月至2006年12月间我院收治各类卵巢肿瘤2 368例,其中BOT 115例,占4.86%。在115例BOT患者中,经手术病理确诊、临床资料完整的MBOT患者66例,占57.4%。排除标准:(1)无石蜡病理结果;(2)外院手术考虑MBOT但未经我院会诊病理证实;(3)非MBOT;(4)同时合并浸润癌者;(5)临床资料不完整。

2.诊断标准:

所有诊断均由2位病理科副高级以上医师复核。采用2014年WHO女性生殖器官肿瘤分类标准,将MBOT分为胃肠型MBOT和浆黏液型MBOT。MBOT病理组织学标准:上皮细胞增生复层化,一般不超过3层;细胞核轻、中度不典型;无间质侵犯。(1)胃肠型MBOT诊断标准:衬覆上皮由肠型上皮组成,常见杯细胞。细胞增生复层化,一般不超过3层,细胞核轻、中度不典型,一般为≤4个/10HP;无间质侵犯。(2)浆黏液型MBOT的诊断标准:混合性上皮成分,主要为浆液性上皮与宫颈内膜型黏液性上皮。(3)MBOT伴上皮内癌的诊断标准:上皮内癌是指MBOT中有部分组织表现为癌的细胞学特点,但无间质浸润。即细胞复层超过3层,或伴有明显核异型性,但无间质浸润。(4)MBOT伴微小浸润癌的诊断标准:小灶间质浸润,最大径<5 mm,在一个具体病例中不需要考虑浸润灶的数量。

3.手术方式:

采用国际妇产科联盟(International Federation of Gynecology and Obstetrics,FIGO)卵巢恶性肿瘤分期标准,对患者进行手术病理分期。手术分为两大类:(1)保守性手术:即保留生育功能的手术方式(保留子宫和至少一侧附件),主要包括单侧附件切除术(伴对侧肿瘤剔除术)、肿瘤剔除术(单侧或双侧)和全面分期术。(2)广泛性手术:即不保留生育功能的手术方式,主要包括全子宫+双侧附件切除术和全子宫+双侧附件切除+全面分期术。

4.随访:

随访至2016年12月31日,以患者失访或死亡为终点。采用门诊或电话随访,治疗结束2年内每3个月随诊1次,治疗结束2~5年每半年随诊1次,治疗结束5年以上每年随访1次。由于BOT具有复发晚的特点,故需长期随访,一般建议患者随访15年以上,甚至终生。随访内容包括临床症状、盆腔检查、肿瘤标志物和超声检查。

5.统计学方法:

采用SPSS 17.0软件进行统计分析,计数资料的比较采用χ2检验,生存分析采用Kaplan-Meier法和Log rank检验。检验水准α=0.05。

结 果
1.临床病理特征:

66例MBOT患者中,年龄12~85岁,中位年龄39岁。60例MBOT患者行术前血清CA125检测,血清CA125水平为2~1 975 U/ml,平均值为124.3 U/ml,其中CA125升高20例(33.3%)。58例MBOT患者行术前血清CA199检测,血清CA199水平为11~2 050 U/ml,平均值为138.5 U/ml,其中CA199升高30例(51.7%)。66例MBOT患者中,除2例术中未送冰冻,余64例患者中,冰冻诊断结果与石蜡诊断结果一致47例(73.4%),过低诊断(病理报告提示良性,待石蜡排除交界性)14例(21.9%),过高诊断(病理报告提示癌变) 3例(4.7%)。术后病理显示,胃肠型MBOT 48例(72.7%),其中有4例伴腹膜假黏液瘤;浆黏液型MBOT 18例(27.3%),其中有3例伴盆腔子宫内膜异位症。66例MBOT患者中,有23例(34.8%)伴良性黏液性肿瘤,10例伴上皮内癌,4例伴微小浸润癌,其中伴上皮内癌和(或)伴微小浸润癌者均为胃肠型MBOT。

2.治疗情况:

(1)手术治疗:66例患者中,接受保守性手术21例(31.8%),其中单附件肿瘤剔除术2例;广泛性手术45例(68.2%)。全组有57例患者行全面分期手术,按照FIGO标准进行手术病理分期,其余9例患者分期不详。57例全面分期手术患者中,Ⅰ期43例(其中Ⅰa期30例,Ⅰc期13例),Ⅱ期2例,Ⅲ期12例,其中3例患者有淋巴结累及,无Ⅳ期患者。(2)术后化疗:全组有10例患者行术后化疗,均为Ⅲ期患者,其中复发2例。有8例患者伴上皮内癌或微小浸润癌,化疗方案包括紫杉醇(Taxol)+卡铂/顺铂( CBP/PDD)、PDD、足叶乙甙(VP16)、环磷酰胺(CTX)+阿霉素(ADM)+ PDD、CTX+5-氟脲嘧啶(5-Fu)、5-Fu+VP16+丝裂霉素(MMC)等,平均化疗3个疗程。

3.复发情况:

66例MBOT患者的随访时间为94~212个月,中位随访时间为150个月。随访期间有8例(12.1%)患者出现复发,其中MBOT伴腹膜假黏液瘤4例,伴上皮内癌2例,伴微小浸润癌1例,癌变1例(表1)。21例行保守性手术患者中,复发5例,其中1例行单附件肿瘤剔除术。手术至初次复发的间隔时间为13~50个月,平均为26.4个月,初次复发均在5年内。

表1

MBOT复发患者的临床资料

表1

MBOT复发患者的临床资料

例号年龄(岁)临床分期病理类型首次手术方式复发时间(月)复发部位生存时间(月)目前状态
141Ⅲc期胃肠型MBOT伴腹膜假黏液瘤广泛性手术21盆腹腔210带瘤生存
245Ⅲc期胃肠型MBOT伴腹膜假黏液瘤保守性手术48盆腔182死亡
350Ⅲc期胃肠型MBOT癌变、伴腹膜假黏液瘤广泛性手术13盆腔101死亡
423Ⅰa期胃肠型MBOT保守性手术18对侧附件186无瘤生存
531Ⅰc期浆黏液型MBOT保守性手术23对侧附件190无瘤生存
622Ⅰa期胃肠型MBOT伴微小浸润癌保守性手术23对侧附件163无瘤生存
738Ⅰc期胃肠型MBOT伴上皮内癌保守性手术(肿瘤剔除)15对侧卵巢137无瘤生存
844Ⅲc期胃肠型MBOT伴腹膜假黏液瘤和上皮内癌广泛性手术50盆腹腔132失访

注:MBOT:黏液性卵巢交界性肿瘤

4.复发因素分析:

66例MBOT患者中,胃肠型MBOT和浆黏液型MBOT的复发率分别为14.6%(7/48)和5.6%(1/18),差异无统计学意义(P>0.05)。MBOT伴腹膜假黏液瘤患者的复发率(100.0%,4/4)明显高于MBOT伴上皮内癌患者(20.0%,2/10)和MBOT伴微小浸润癌患者(25.0%,1/4),差异有统计学意义(P<0.01)。而MBOT是否伴上皮内癌、微小浸润癌与复发无关(P>0.05)。57例行全面分期手术患者中,3例患者有腹膜后淋巴结累及,但并未复发。Ⅰ期和Ⅲ期患者的复发率分别为9.3%(4/43)和33.3%(4/12),差异有统计学意义(P<0.05)。21例接受保守性手术患者中,复发5例,复发率为23.8%,高于广泛性手术者(6.7%,3/45),差异有统计学意义(P<0.05)。接受化疗和未化疗患者的复发率分别为20.0%(2/10)和10.7%(6/56),差异无统计学意义(P>0.05,表2)。

表2

66例MBOT患者的复发情况

表2

66例MBOT患者的复发情况

类别例数复发例数P
病理类型   
 胃肠型4870.317
 浆黏液型181 
手术方式   
 保守性手术2150.047
 广泛性手术453 
手术分期   
 Ⅰ期4340.037
 Ⅲ期124 
术后化疗   
 1020.407
 566 

注:MBOT:黏液性卵巢交界性肿瘤

5.生存因素分析:

66例患者中,失访2例,死亡4例。其中MBOT相关死亡2例,分别于术后101、182个月死亡;另2例患者分别于术后94、110个月死于肺癌、乳腺癌。本组患者的5年生存率为100%,10年生存率为95.5%(63/66),15年生存率为93.9%(62/66)。2例MBOT相关死亡患者均伴腹膜假黏液瘤,MBOT伴腹膜假黏液瘤为影响MBOT预后的不良因素(P<0.001,图1)。临床分期为MBOT预后的影响因素,Ⅰ~Ⅱ期和Ⅲ期MBOT患者的生存曲线见图2,差异有统计学意义(P=0.011)。保守性手术和广泛性手术患者的生存差异无统计学意义(P=0.553,图3)。

图1
黏液性卵巢交界性肿瘤(MBOT)伴腹膜假黏液瘤和未伴腹膜假黏液瘤患者的生存曲线
图1
黏液性卵巢交界性肿瘤(MBOT)伴腹膜假黏液瘤和未伴腹膜假黏液瘤患者的生存曲线
图2
Ⅰ~Ⅱ期和Ⅲ期黏液性卵巢交界性肿瘤患者的生存曲线
图2
Ⅰ~Ⅱ期和Ⅲ期黏液性卵巢交界性肿瘤患者的生存曲线
图3
黏液性卵巢交界性肿瘤保守性手术和广泛性手术患者的生存曲线
图3
黏液性卵巢交界性肿瘤保守性手术和广泛性手术患者的生存曲线
讨 论

BOT占所有卵巢肿瘤的10%~15%,在北美和欧洲国家,MBOT在BOT中位居第二,但在亚洲却是最常见类型[3]。MBOT的常见发病年龄为30~50岁,较卵巢癌的发病年龄小10~15岁,多数患者为早期,通常预后较好[1]。本研究显示,MBOT占BOT的57.4%(66/115),位居第一。MBOT患者的中位发病年龄为39岁,大部分患者为早期,符合MBOT的一般特点。

BOT在术前通常很难诊断,肿瘤标志物CA125和CA199检测可能有助于术前诊断[4]。Engelen等[5]研究显示,MBOT患者中,CAl99升高者占57%。本组患者中,CA199升高30例(51.7%),CA125升高20例(33.3%),与文献报道基本相符。

有研究显示,BOT的术中冰冻诊断符合率为45%~87%[6]。本组术中冰冻诊断准确率为73.4%。究其原因,BOT特别是MBOT的肿瘤直径>15 cm者达60%,冰冻切片取材有可能漏掉微小病灶。此外,MBOT所含成分复杂,同一肿瘤组织标本上可以同时出现良性、交界性及浸润性的病变,这也增加了冰冻切片诊断的不准确性。本研究显示,MBOT中可以看到伴良性黏液性肿瘤、上皮内癌及微小浸润癌等各级别的病理改变,冰冻报告为BOT,尚不能完全排除癌的诊断。因此,在初次手术时,不要失掉探查腹腔及腹膜后淋巴结的良机。

有研究显示,胃肠型MBOT和浆黏液型MBOT有不同的临床特点,其中胃肠型MBOT通常为单侧病变,同时存在腹膜假黏液瘤;而40%的浆黏液型MBOT患者是双侧病变,且20%~30%的患者存在子宫内膜异位症[7]。本研究显示,66例MBOT患者中,胃肠型MBOT 48例(72.7%),其中伴上皮内癌10例,伴微小浸润癌4例,有4例患者同时存在腹膜假黏液瘤;浆黏液型MBOT 18例(27.3%),其中有3例患者存在同侧卵巢或盆腔的子宫内膜异位症,与文献报道相似。

最近的研究显示,MBOT可能是卵巢黏液癌的癌前病变。从病理及分子遗传学角度,MBOT体现出良性-交界性上皮内癌-间质微小浸润癌-浸润癌的渐进过程。1999年,Riopel等[8]将上皮内癌的概念引入MBOT,并认为其是MBOT转变为卵巢黏液性癌的一种过渡阶段。本研究显示,MBOT中可以看到伴良性黏液性肿瘤、上皮内癌及间质微小浸润癌等各级别的病理改变,其中有1例患者在多次复发后最终进展为黏液性癌。这个假说也得到分子遗传学研究的支持,如在良性、交界性和癌性黏液性肿瘤中均有K-ras密码子12/13突变,且突变频度递增。此外,相同的K-ras突变在不同区域也显示同一肿瘤中不同的组织学分级[9]。值得注意的是,卵巢上皮内癌作为癌前病变仅限于卵巢黏液性肿瘤。

无论是上皮内癌,还是微小浸润癌,并不影响MBOT患者的复发和生存。胃肠型MBOT伴或不伴微小浸润癌患者的总体生存率均>99%,伴上皮内癌患者的生存率为95%。浆黏液性MBOT的组织学特征及生物学行为则类似于SBOT,约40%的浆黏液性MBOT患者双侧卵巢均有累及,可伴有腹膜种植,但临床上仍以Ⅰ期患者居多,晚期患者的预后亦相当好,浆黏液性MBOT总体生存率>99%[10]

目前,上皮内癌对MBOT的预后影响仍存在较大争议,多数学者建议对MBOT应多取材,以排除潜在合并的浸润性癌。黏液性肿瘤绝大多数体积较大,存在浸润癌漏检的可能。此外,在诊断MBOT时,重要的是要排除转移性腺癌,通常最多见的是来自于胃肠道,其次是来自于阑尾或结肠。目前,对于MBOT患者,手术切除的同时应行阑尾切除术。Kleppe等[11]报道,214例MBOT患者在手术的同时行阑尾切除术,有4例(1.9%)患者证实为原发性阑尾恶性肿瘤,认为MBOT可能起源于阑尾,强调术中需仔细探查阑尾。

胃肠型MBOT伴腹膜假黏液瘤患者的复发风险非常高。本组4例胃肠型MBOT伴腹膜假黏液瘤患者均复发,其中2例死亡。腹膜假黏液瘤也称为腹膜黏液瘤,是存在于腹腔内的黏液组织种植在腹膜部位发生的反应。以往认为,腹膜假黏液瘤是来源于原发卵巢黏液性肿瘤,特别是胃肠型MBOT发生破裂后散布至腹膜所形成的。目前的研究表明,MBOT相关的腹膜假黏液瘤实际上是卵巢转移的肿瘤而非卵巢原发的肿瘤。建议对腹膜假黏液瘤患者,要注意检查阑尾有无病变,并对腹膜假黏液瘤标本进行全面的组织学检查[12]

手术是治疗MBOT的主要手段。由于BOT的临床分期早,患者预后较好,对于年轻的BOT患者行保留生育功能的手术已成为共识。本组行保守性手术患者的复发率为23.8%(5/21),高于广泛性手术患者(6.7%,3/45)。虽然保守性手术患者的复发率显著高于广泛性手术患者,但无论是广泛性手术还是保守性手术均不影响MBOT患者的生存。本组患者的5年生存率为100%,10年生存率为95.4%。

目前,对BOT是否行全面分期手术尚存争议。多数学者建议不需常规行淋巴结清扫,而仅对增大淋巴结行活检。淋巴结清扫可能提高患者的临床分期,但并不能减少复发或改善预后[13,14]。本组行全面分期手术的患者中,3例有腹膜后淋巴结受累,但均未复发。对于有卵巢外转移的患者,全面分期手术有助于了解病变范围、病变性质和判断预后。本研究中,Ⅲ期患者的复发率显著高于Ⅰ期患者,2例死于肿瘤的患者也均为Ⅲ期。

BOT尤其是MBOT对以铂类为基础的化疗反应欠佳[15]。本研究结果也显示,MBOT患者是否接受术后化疗与复发无关(P>0.05)。

BOT具有的晚期复发的特点。有研究显示,平均随访<3年的BOT复发率为5%,平均随访>5年的BOT复发率为30%[16]。为了正确评估BOT的复发率,随访时间应在5年以上。本组患者的中位随访时间超过10年,最长的随访时间达17.7年,复发率为12.1%。

总之,MBOT具有发病年龄轻、临床分期较早、复发率较低、复发间隔时间较长、预后较好的特点。胃肠型MBOT和浆黏液型MBOT有不同的临床特点,胃肠型MBOT较常见,常同时合并上皮内癌或微小浸润癌;而浆黏液型MBOT较少见,很少伴有微小浸润癌或上皮内癌。保守性手术的复发率虽高于广泛性手术,但不影响MBOT患者整体生存,年轻的MBOT患者可采取保留生育功能的手术。肿瘤分期晚、合并有腹膜假黏液瘤是影响MBOT患者预后的不良因素。

利益冲突

利益冲突 无

参考文献
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关键词
主题词
卵巢肿瘤
腺癌,黏液
预后